De energiehuishouding van de groene leguaan
De groene leguaan is een imposante hagedis met een kam over de rug en een fraaie lange staart. Inclusief staart worden de dieren zo’n anderhalve meter lang. In tegenstelling tot de meeste andere hagedissensoorten, die insectivoor of carnivoor zijn, leven ze uitsluitend van planten. Op het menu staan bladeren, bloemen en vruchten, zoals bessen en peulen.
Leguanen zijn goed aangepast aan het leven in bomen en struiken. Met hun stevige klauwen hebben ze houvast op de grillige takken en hun taaie huid beschermt ze tegen de doornen van de wabi, een acaciasoort. De lange staart, die een leguaan wel als zweep gebruikt wanneer hij wordt aangevallen, helpt bij het balanceren op de takken.
De bek van het dier is bezet met een rij kleine maar vlijmscherpe tanden, waarmee bij het afhappen de bladeren worden geperforeerd. Zonder te kauwen worden de bladeren ingeslikt. De ogen zijn goed ontwikkeld. Ze staan aan weerszijden van de kop zodat het gezichtsveld groot is en vijanden vlot worden opgemerkt. Van grote afstand kunnen de leguanen hun voedsel uitzoeken: gele bloempjes of pas uitgelopen, frisgroene bladeren tussen de oudere, donkere bladeren. Bij de voedselplant aangekomen, gebruikt de leguaan zijn tong om aan de planten te ‘ruiken’ voordat hij aan een maaltijd begint.
Een op het eerste gezicht wat minder opvallend maar zeer belangrijk kenmerk van de groene leguaan is het darmkanaal met een sterk vergroot colon
Planteneters beschikken over darmbacteriën die celwanden afbreken. Daartoe moet het voedsel lang in het lichaam blijven. Voor dat probleem zijn in de evolutie verschillende oplossingen ontstaan. Herkauwers, zoals het mergellandschaap, beschikken over een groot maagvolume (rechts), zodat de bacteriën hun werk kunnen doen voor het voedsel in de darm terechtkomt. De leguaan heeft juist een extra groot colon waarin het voedsel langer kan verblijven.
Tot voor kort ging men er van uit dat ‘primitieve’ dieren als hagedissen dergelijke cellulitische bacteriën niet bezitten. Groene leguanen hebben echter in hun colon micro-organismen van dezelfde soortsamenstelling en in vergelijkbare concentraties als herbivore zoogdieren. Uit laboratoriumproeven blijkt dat leguanen hun voedsel even efficiënt verteren als herbivore zoogdieren. De verteringsefficiëntie is overigens wel afhankelijk van de samenstelling van het voedsel. Gemakkelijk verteerbaar voedsel, zoals bepaalde bloemen, wordt voor meer dan tachtig procent verteerd, terwijl de verteringsefficiëntie van bladeren varieert van 56 tot 75%.
Koudbloedig?
Hagedissen verschillen dus niet zoveel van zoogdieren als op het eerste gezicht lijkt. Toch is er een belangrijke eigenschap van reptielen die sterk afwijkt van die van de zoogdieren. In tegenstelling tot zoogdieren, die over het algemeen met behulp van hun stofwisseling hun lichaamstemperatuur tamelijk constant kunnen houden, zijn reptielen ectotherm, dat wil zeggen voor hun lichaamstemperatuur afhankelijk van de omgeving. Voor ectotherme dieren is ook de verwarrende term koudbloedig in omloop. Ectotherme dieren lijken overgeleverd aan de grillen van het milieu. In de praktijk blijkt dat mee te vallen en houdt een reptiel zijn temperatuur binnen bepaalde grenzen, door warme of koele plaatsen op te zoeken.
Veel levensfuncties zijn temperatuurafhankelijk. De efficiëntie van lichaamsprocessen neemt toe bij een hogere temperatuur, maar boven een bepaalde temperatuur kan de efficiëntie weer dalen. Er is sprake van een optimumtemperatuur, die echter verschillend kan zijn voor verschillende processen.
Zo speelt de lichaamstemperatuur een belangrijke rol bij het verteringsproces. Met name de microbiële afbraak van de celwanden en de opname van het verteerde voedsel door de darmwand zijn temperatuurafhankelijk. Uit kooionderzoek blijkt dat de temperatuur heeft geen effect heeft op het percentage van het voedsel dat wordt verteerd, maar wel op de doorstroomsnelheid door het darmkanaal. Een relatief hoge temperatuur heeft een hogere doorstroomsnelheid tot gevolg, waardoor er meer voedsel kan worden opgenomen en verwerkt dan bij een lagere temperatuur. Met andere woorden, de lichaamstemperatuur bepaalt de hoeveelheid voedsel en dus de hoeveelheid energie die kan worden opgenomen.
Aan de andere kant is het energiegebruik eveneens temperatuurafhankelijk. Hoe hoger de temperatuur, des te sneller de (chemische) reacties in het lichaam plaatsvinden. De stofwisseling gaat omhoog en het energiegebruik stijgt navenant. Er zijn dus zowel kosten als baten in het spel en het is daarom interessant om na te gaan hoe de dieren zich in de vrije natuur gedragen en aan welke temperatuur ze de voorkeur geven.
Thermoregulatie
De lichaamstemperatuur van een leguaan bereikt overdag een stabiele waarde. De omgevingstemperatuur bepaalt de minimumtemperatuur van het dier wanneer het in de schaduw in de wind zou zitten. Met een koperen replica van een leguaan, overtrokken met leguanenhuid, werd in de volle zon en uit de wind de hoogst haalbare lichaamstemperatuur bepaald.
Ectothermen stellen speciale eisen aan het klimaat. Niet voor niets komen de grootste aantallen reptielen voor in tropische en subtropische streken. Curaçao heeft voor reptielen ideale, stabiele omgevingstemperaturen, van gemiddeld 27,5°C. Er is veel zonneschijn, meer dan acht uur per dag, waardoor de dieren gemakkelijk kunnen opwarmen en er waait vrijwel steeds een oostelijke passaat die indien nodig voor afkoeling kan zorgen.
Op Curaçao tref je de meeste leguanen aan op en langs kalkplateaus. Op de rotsen vinden ze geschikte zonplekken en in de holen en spleten goede schuilplaatsen. De dieren grazen voornamelijk in de bomen en struiken die zich aan de voet van de hellingen bevinden. Ze leven in kleine groepen, bestaande uit een dominant mannetje, enkele vrouwtjes en een aantal onvolwassen dieren.
In het algemeen zijn leguanen weinig actief. Meer dan negentig procent van de tijd zitten ze stil. ’s Nachts liggen ze in een hol of op een richel langs de steile rotswanden. Doordat er dan geen zon is die ze opwarmt koelen ze af tot omgevingstemperatuur (ca. 27°C). Kort nadat de zon opgaat komen ze te voorschijn.
Energieopname
Het energiegebruik in rust en de maximale energie-opname uit het voedsel zijn allebei afhankelijk van de lichaamstemperatuur. Het verschil van beide is uitgezet in de onderste grafiek. Bij 36,6ºC is dat verschil (de netto energie-opname) maximaal. Bij die temperatuur heeft een leguaan de grootste energie-opbrengst.
Bij stijgende temperatuur nemen zowel het energiegebruik als de maximaal haalbare energie-opname toe. Zoals uit de grafieken valt af te lezen, is bij een temperatuur van 36,5°C de netto energie-opname uit het voedsel maximaal. Leguanen met een grote voedselopname kiezen inderdaad een temperatuur van ongeveer 36°C. In een periode waarin de dieren minder voedsel opnemen, hebben ze lagere lichaamstemperaturen en dieren die een aantal dagen nauwelijks foerageren kiezen een temperatuur van circa 32°C. Doordat het darmkanaal van deze dieren vrijwel leeg is, hebben ze geen behoefte aan een grote doorstroomsnelheid van het voedsel en dus ook niet aan de hoge temperatuur die dat mogelijk maakt. Zo kunnen ze dus energie besparen; bij lagere temperaturen nemen de uitgaven immers af. Een nog lagere lichaamstemperatuur zou nog meer besparing opleveren, maar dit gaat ten koste van andere levensfuncties. Het blijft bijvoorbeeld nodig om snel uit de voeten te kunnen als er gevaar dreigt. Hoewel leguanen op het eerste gezicht luie zonners lijken, blijkt dat ze voortdurend bezig zijn met het instellen van een lichaamstemperatuur die op dat moment energetisch het gunstigst is.
Jaarcyclus
Op jaarbasis gebruiken mannetjes en vrouwtjes ongeveer evenveel energie. Een vrouwtje geeft ongeveer 15% uit aan de produktie van eieren, een post die op de balans van het mannetje uiteraard niet voorkomt. Hij besteedt meer energie aan voortbeweging en aan onder meer sociaal gedrag (overige uitgaven).
Door de grote variatie in regenval is het voedselaanbod op Curaçao niet optimaal. Er is een lange droge tijd van februari tot mei waarin nauwelijks en soms helemaal geen regen valt. Vanaf mei neemt de regenval toe. De regentijd is van oktober tot en met januari. De neerslag heeft sterke gevolgen voor de produktie aan plantenmateriaal, het voedsel van de leguanen.
Het effect van de variatie in regenval op de vegetatie is vergelijkbaar met het effect van de seizoenen in onze streken. In de droge tijd zijn, net als bij ons in de winter, de meeste bomen kaal. Grijze takken tekenen zich af tegen de donkere kalkrotsen of de rode aarde. Grote boomcactussen verheffen zich statig tussen het kale, stekelige struikgewas. De hoge temperatuur en de steeds waaiende passaatwind versterken de uitdroging. Wanneer omstreeks mei de eerste regenbuien vallen, schieten allerlei bomen en struiken vol jong blad en als een paar maanden later de regenval doorzet wordt het hele eiland groen. In een nat jaar raken struiken, bomen en cactussen zelfs overwoekerd door tal van klimplanten. Na de regentijd verdort het eiland weer.
De paartijd ligt in het begin van de droge periode (maart-april). Hoewel de mannetjes er het gehele jaar een territorium op na houden, besteden ze dan extra tijd aan het verdedigen van hun terrein, waarbij soms bloedige gevechten plaatsvinden. Daarnaast houden ze hun harem in de gaten en vergezellen ze de vrouwtjes wanneer deze gaan grazen. De mannetjes zijn in de periode waarin de copulaties plaatsvinden veel actiever dan in de rest van het jaar. De vrouwtjes gedragen zich in de paartijd niet veel anders dan ervoor.
Na de paartijd vindt bij de vrouwtjes de aanmaak van de eieren plaats. De laatste weken voor het leggen grazen de vrouwtjes minder, mogelijk omdat de eieren veel plaats in de buikholte innemen en er dus minder ruimte overblijft in de darmen. Bovendien beperken de eieren de bewegingsvrijheid in de bomen. Op het laatst nemen de eieren ongeveer een derde van het lichaamsgewicht in.
Aan het eind van de droge periode, in april of mei, worden de eieren gelegd. Daartoe trekken de vrouwtjes weg uit het rotsachtige woongebied en zoeken ze een zonbeschenen plek met een zachte bodem op. Ze graven holen van ongeveer een halve meter diep. Meestal maakt een vrouwje enkele holen voor ze in één daarvan de eieren legt. Het aantal eieren is afhankelijk van de grootte en de conditie van het dier en varieert van zes tot meer dan dertig. De eieren zijn ovaal en hebben een zachte, kalkachtige schaal. Het hol wordt zo zorgvuldig dichtgemaakt, dat niet meer is te zien waar het is gegraven. Daarna laat het vrouwtje de eieren aan hun lot over.
Na drie maanden door de zon te zijn bebroed, komen de helgroene leguaantjes uit. Ze graven zich in teamverband een weg naar boven. Juist in deze tijd is de kans groot dat de eerste regens al zijn gevallen en er een opleving van jong blad heeft plaatsgevonden. De sappige, eiwitrijke jonge bladeren vormen een onmisbare voedselbron voor de pasgeboren leguanen, die evenals de volwassen dieren herbivoor zijn. Indien de jongen eerder, in de droge tijd, zouden uitkomen, kunnen ze niet voldoende voedsel en water bemachtigen. Zouden ze daarentegen pas laat in de regentijd uitkomen, dan krijgen ze niet voldoende tijd om te groeien en moeten ze klein en kwetsbaar de droge tijd in.
Tweevoudig gemerkt water
Het dagelijks energiegebruik van vrij levende leguanen werd bepaald met de methode van het tweevoudig gemerkt water. Bij deze methode worden twee ‘soorten’ water met afwijkende, stabiele isotopen (2H2O en H218O) toegediend. Deze molekulen onderscheiden zich alleen door hun molekuulgewicht van gewoon water (1H216O). De chemische reacties in het lichaam verlopen met alledrie de molekulen identiek. Uit een klein bloedmonster kan met behulp van een massaspectrometer de verhouding tussen 2H2O en H218O worden bepaald.
Watermolekulen nemen deel aan de stofwisseling, waarbij uiteindelijk CO2 en water vrijkomen. De snelheid waarmee de gemerkte zuurstofatomen (18O) de stofwisseling doorlopen, wordt vrijwel geheel bepaald door de afgifte van CO2 en H2O, terwijl die van waterstof (2H) vrijwel uitsluitend wordt bepaald door de afgifte van water:
CHO + 2H2O –> CO2 + 2H2O
CHO + H218O –> C18O2 + H218O
18O Verdwijnt dus sneller uit het lichaam dan 2H en uit het verschil in concentratie-verval van H218O en 2H2O kan de CO2-produktie over een bepaalde meetperiode worden berekend. De geproduceerde hoeveelheid CO2 is een maat voor de hoeveelheid brandstof die is gebruikt en aldus kan het energiegebruik worden berekend. Bij deze methode is het noodzakelijk de dieren te vangen voor het toedienen van het gemerkte water en het nemen van bloedmonsters. Na twee à drie weken moeten de dieren worden teruggevangen om weer een bloedmonster te nemen. Tussendoor worden de leguanen continu geobserveerd en wordt hun gedrag geregistreerd om na te gaan waaraan zij hun energie besteden.
Energiebalans
Om meer inzicht te krijgen in de timing van de voortplantingscyclus moeten we weten hoe energie-opname en -gebruik zich gedurende het jaar tot elkaar verhouden.
Variaties in lichaamsgewicht verschaffen inzicht in de energiebalans. Immers, als een dier meer energie gebruikt dan het opneemt teert het in op zijn reserves en valt het af. Het lichaamsgewicht van de leguanen varieert sterk. De mannetjes vallen met name in de paartijd flink af, terwijl de vrouwtjes (los van het leggen van de eieren) hun minimumgewicht aan het eind van de droge tijd bereiken. Het gewichtsverlies is groot en kan oplopen tot meer dan twintig procent van hun oorspronkelijke gewicht. De dieren teren daarbij in op vet- en eiwitreserves. Beide geslachten herstellen hun gewicht weer in het begin van de natte tijd.
De vraag rijst nu of de variatie in lichaamsgewicht wordt veroorzaakt door het energiegebruik of door de energie-opname. Het dagelijkse energiegebruik kon in het veld worden bepaald met behulp van tweevoudig gemerkt water. Daaruit blijkt dat gedurende het jaar het gebruik bij beide geslachten niet sterk verandert, in elk geval te weinig om de variatie in lichaamsgewicht te verklaren.
De veranderingen in lichaamsgewicht moeten dus worden veroorzaakt aan de opnamekant van de energiebalans. In de droge tijd zijn er weinig of geen bladeren aan de bomen, hoewel enkele boomsoorten juist in de droge tijd jong blad krijgen. Daarnaast bloeien in de droge periode verscheidene boomsoorten, zoals de veel voorkomende wabi en, gedurende korte tijd, de brazia, ook wel verfhout genoemd. In de droge tijd consumeren de leguanen voornamelijk deze bloemen. In de periode na de eerste regens schieten veel boomsoorten in blad. Hoewel er dan ook volop bloemen voorhanden zijn, schakelen de leguanen toch over op het eten van blad. In de loop van de regentijd neemt de variatie van het aanbod toe. Er zijn jonge maar vooral oudere bladeren en bloemen te vergaren. Het dieet van de leguanen bestaat dan uit een mengsel van bladeren en bloemen. Aan het eind van de regentijd verschijnen in natte jaren grote aantallen bessen aan de bomen, waar de leguanen zich dan aan tegoed doen.
Voedselkeuze
Net als andere herbivoren eten leguanen niet alles wat ze tegenkomen. Uit het telkens wisselende aanbod kiezen ze al naar gelang hun behoefte bepaalde delen van bepaalde plantesoorten. Wanneer we de behoefte van de dieren aan bijvoorbeeld energie, eiwitten en water vergelijken met het aanbod, wordt duidelijk waarom ze bepaalde plantedelen kiezen. In een rekenmodel zijn de eigenschappen van het voedsel opgenomen, zoals samenstelling, verteerbaarheid en de snelheid waarmee het voedsel kan worden benut. Verder werden de behoeften en beperkingen van de leguanen, zoals opnamecapaciteit en eiwit-, energie- en waterbehoefte, erin verwerkt.
De oplossingen van het model geven aan dat in de droge tijd de waterbehoefte de voedselkeuze bepaalt, terwijl in de periode na de eerste regens en gedurende de natte tijd de eiwitopname voorop staat. In de droge tijd kiezen de leguanen voedselplanten uit die zoveel mogelijk water verschaffen. Door het uitblijven van regens is er dan geen drinkwater en de dieren krijgen uitsluitend via hun voedsel water binnen. Dat laatste gaat maar een tijdlang goed, want zodra planten te weinig water bevatten kunnen de leguanen het niet meer verwerken. In woestijnen zijn herbivore reptielen gedurende de droge tijd genoodzaakt op te houden met eten. Op Curaçao bevatten de bloemen van de wabi echter nog net voldoende vocht om te kunnen worden verwerkt. Er zijn echter niet genoeg bloemen om voldoende voedsel te verschaffen, zodat de dieren genoodzaakt zijn in te teren op hun reserves. Bovendien hebben we gezien dat de mannetjes gedurende de paartijd extra actief zijn en minder eten, waardoor ze extra afvallen. De vrouwtjes staken het foerageren in de periode voor de leg. In de weken na de eerste regens en neemt het aanbod van goed verteerbaar, eiwitrijk jong blad toe. De dieren kiezen dat eiwitrijke voedsel om hun energie- en eiwitgehalte weer aan te vullen.
Lineaire programmering
De voedselkeuze wordt meestal niet bepaald op grond van één parameter, maar door een combinatie van de eigenschappen van het voedsel en de behoeften en mogelijkheden van het dier. Slechts door de verschillende parameters erbij te betrekken kunnen we een verklaring vinden voor de keuze. In het onderzoek naar de groene leguaan is gebruik gemaakt van lineaire programmering, een rekenmodel dat zich grafisch goed laat weergeven.
In dit voorbeeld zijn de resultaten gegeven uit het midden van de droge tijd voor twee voedseltypen, namelijk bladeren en bloemen. De rode lijn geeft de darmcapaciteit weer. Deze is afhankelijk van het type voedsel. Indien 14 gram droge stof per dag aan bloemen wordt opgenomen, is het darmkanaal gevuld. Er kan wel minder, maar niet meer worden geconsumeerd. Voor bladeren geldt 15 gd-1. De capaciteit bij een menu bestaande uit een combinatie van blad en bloemen kan worden afgelezen op de rode lijn. De blauwe lijn geeft de opnamehoeveelheid aan die nodig is om de energiebehoefte te dekken. Bij het berekenen van de lijn zijn onder andere de verteringsefficiëntie en de foerageerkosten verwerkt.
Om voldoende energie te verkrijgen uit blad moeten de leguanen in het veld 19 gd-1 consumeren. Dat is meer dan het darmkanaal kan verwerken. Door de lage dichtheden aan blad in de droge tijd, waardoor het foerageren een kostbare aangelegenheid wordt, kunnen de leguanen dus niet voldoende energie binnen krijgen door consumptie van blad alleen. Voor bloemen geldt dat 7 gd-1 al voldoende is. Het gearceerde deel geeft aan welke combinatie van bladeren en bloemen voldoende energie oplevert. Voor de water- en eiwitbehoefte zijn eveneens lijnen weergegeven. In de dagelijkse eiwitbehoeften kan een leguaan met beide voedseltypen voorzien, maar alleen bloemen kunnen de waterbehoefte dekken.
De onderbroken lijn geeft de gewichtsverhouding bladeren en bloemen aan die de leguanen daadwerkelijk in het veld begraasden. Op grond van het model kan dus worden geconcludeerd dat de voedselkeuze in deze periode werd bepaald door de waterbehoefte.
Het model kan worden uitgebreid door toevoegen van nutriënten en andere voedseltypen, waarbij meer dimensies ontstaan.
Jaarbalans
Gedurende de droge tijd kunnen leguanen (grafiek geldt voor vrouwtjes) niet genoeg voedsel bemachtigen en teren ze in op hun eiwitvoorraad. Hun conditie-index neemt af. Na de eerste regens in mei is er weer zoveel eiwitrijk voedsel dat de leguanen reserves kunnen aanleggen. De vrouwtjes leggen echter juist voor die tijd hun eieren, opdat de jongen kunnen profiteren van het jonge blad in de zomer.
In een gemiddeld jaar liggen de energie- en eiwitopnamen in de maanden juni tot januari boven het onderhoudsniveau. De leguanen leggen in die tijd reserves aan. In de droge tijd, van februari tot en met mei, zal de balans in het algemeen negatief zijn, zodat de dieren interen op eerder aangelegde reserves. De aanleg van eiwitreserves gaat het hardst in de zomerperiode, kort na de eerste regens.
Zoals al is vermeld, is de voortplantingscyclus afgestemd op het tijdstip van het uitkomen van de jongen. De pas uitgekomen leguanen profiteren zo optimaal van het jonge blad. Doordat de eieren ongeveer negentig dagen na het leggen uitkomen, moeten de vrouwtjes die leggen in de tweede helft van de droge tijd (april-mei). Gedurende die tijd van het jaar is de eiwitbalans negatief. Om de eieren te produceren moeten de vrouwtjes van juni tot januari reserves aanleggen. De periode met opbloei van jong blad na de eerste regens is daarbij van doorslaggevend belang. Dit betekent dat er een periode van acht tot tien maanden ligt tussen het aanleggen van eiwitreserves die nodig zijn voor de aanmaak van het legsel en het leggen van de eieren!
Het principe van het aanleggen van reserves tref je ook aan bij herbivore vogels en zoogdieren. Ganzen die broeden binnen de poolcirkel, leggen hun eieren vóór de piek in het voedselaanbod. Hinden op de Veluwe werpen hun jongen aan het einde van de winter. Evenals bij de groene leguaan profiteren de jonge dieren van de seizoensgebonden explosie van jong blad. De vrouwelijke dieren leven tijdens de periode met de grootste voortplantingsinspanning onder omstandigheden waarin het voedselaanbod minimaal is. Het lijkt een universele regel dat succes bij de voortplanting afhankelijk is van vooraf aangelegde reserves.
Auteur: dr. W. van Marken Lichtenbelt Natuur & Techniek, 1990, jaargang 60, afl. 10